John et son frère ainé, Grayson Gilbert ont appris très jeunes l’existence des vampires, grâce aux écrits de leur ancêtre, Jonathan Gilbert. Ils ont également hérité d'une bague qui les empêche d'être tués par des créatures surnaturelles. John est de retour à Mystic Falls, dans le but de tuer les vampires récemment libérés du tombeau. Dans sa recherche du dispositif de Jonathan, il tue Anna, la petite amie de son neveu Jeremy. Il est à l'origine de l'incendie qui a décimé certains vampires et Richard Lockwood, le maire loup-garou. Vu son comportement mystérieux et fourbe, John est rejeté par Elena et les frères Salvatore, qui lui demandent de quitter la ville. John donne alors son anneau de protection à Jeremy. Il revient plus tard à Mystic Falls et avoue à Elena qu'il est en fait son père biologique. On apprend qu'Elena est née de sa relation avec Isobel Flemming, que John a envoyée vers Damon quand elle a voulu être vampirisée ; et qu'il est depuis, toujours en contact avec elle. Elena peine encore à faire confiance à John. se sacrifie dans un rituel qui permet à Elena de revenir à la vie. Il laisse sa bague et une lettre d'adieu à sa fille. Après que l’autre côté se soit désintégré, il reviens à la vie et part habité à la Nouvelle Orléans.